主角在城都地区的若叶镇开始自己的旅行。在旅行的途中，主角在烧焦塔遇到了神秘的三圣兽，得知了凤王与洛奇亚对人类失去信任的传说。 传言已经解散的火箭队的残部似乎有东山再起的打算，欲在桧皮镇切下呆呆兽的尾巴做成美味尾巴拿去出售，以获取经费。火箭队的阴谋逐渐原形毕露，想要通过隐藏在卡吉镇商店地底的秘密基地发射电波，以促使愤怒之湖的鲤鱼王进化。在破坏了发射无线电波的机器后，收音机里突然传出了火箭队的复活宣言。原来火箭队在此期间占领了满金电台并封锁了满金市，借由电台发布广播，希望失踪的老大——坂木能够回来继续带领火箭队。但最终主角挫败了他们的计划并解救了电台台长，坂木也没有再度出现。 台长给予主角虹色之羽G/银色之羽S并希望主角能够和凤王与洛奇亚重新建立起信任。主角前往铃铛塔和漩涡岛，见到了凤王与洛奇亚，让人类再度获得了它们的信任。 在称霸宝可梦联盟之后，主角搭乘浅葱市的水流号来到了第一世代三年后的关都地区，在这片与城都地区连接在一起的地方再度展开新的冒险。在解决了当地的一些小麻烦，集齐十六枚徽章之后，主角将前往位于城都与关都间的巅峰白银山。在那里，传说中的训练家——赤红正在静静地等待着主角。